Die vier Kapitel, die folgen, nachdem die Pequod sich dem Äquator nähert, bilden eine düstere Meditation über Sterblichkeit, Obsession und die Isolation, die Ahab sowohl von seiner Crew als auch von seiner eigenen Menschlichkeit trennt. Als das Schiff sich den Fanggründen nähert, ergreift übernatürlicher Schrecken die Wache, als sie klagende Rufe in der Dunkelheit hören – mysteriöse Wehklagen, die die christlichen Seeleute Meerjungfrauen nennen, während die heidnischen Harpunierer davon unbeeindruckt bleiben. Der alte Manxman allein deutet diese Geräusche als die Stimmen ertrunkener Männer, und seine Warnung, dass die Rufe ein Zeichen für das bevorstehende Unglück der Pequod sind, wird von dem Rest der Crew ignoriert. Das nächste Kapitel beschreibt den Tod eines jungen schwarzen Seemanns, der von der Takelage stürzt und ertrinkt, wobei seine Leiche nie geborgen wird, sowie Ahabs kalte, gefühllose Reaktion auf die Tragödie, die er als notwendiges Opfer auf dem Weg zu seinem Ziel abtut. Das folgende Kapitel führt die Rachel ein, einen Walfänger aus Nantucket, der seit drei Tagen nach dem Boot seines verlorenen Sohnes sucht, und dessen Kapitän Ahab anfleht, ihm bei der Suche zu helfen – nur um von Ahab abgewiesen zu werden, der erklärt, er habe keine Zeit, sich mit den Tragödien anderer Männer aufzuhalten. Das letzte Kapitel des Abschnitts beschreibt Ahabs zunehmende Isolation: Er hat es allen verboten, mit ihm zu sprechen, und verbringt seine gesamte Zeit allein in seiner Kajüte, wo er auf seine Seekarten und sein Bein aus Elfenbein starrt – seine Seele ist so dunkel und undurchdringlich wie die Tiefen des Ozeans, über den er segelt.
Als Ahab die genauen Koordinaten seiner Qual erreicht hat, wird er zu einer unerschütterlichen Präsenz, die das gesamte Schiff mit Schrecken erfüllt. Sein fixierter Blick „beherrschte die Mannschaft von oben herab“ wie ein Polarstern, der seine Wache durch die arktische Finsternis hält, und zwingt jeden Gedanken und jede Angst, sich tief in den Seelen der Männer zu verbergen. Der übliche Smalltalk zwischen Stubb und Starbuck löst sich auf; Freude und Trauer, Hoffnung und Angst zerfallen alle zu Staub in der „gepressten Mörser von Ahabs eiserner Seele“. Die Männer bewegen sich wie Maschinen, vollkommen bewusst, dass das Ziel ihrer Suche nun in Reichweite ist und dass die letzte Konfrontation darüber entscheiden wird, ob sie leben oder sterben. Das erste Anzeichen der endgültigen Jagd kommt, als der Hut eines Matrosen über Bord geweht wird – ein kleiner, bedeutungsloser Unfall, den Ahab als schlechtes Omen deutet und der das Gefühl des bevorstehenden Unheils bei der Mannschaft vertieft. Das letzte Kapitel dieses Abschnitts beschreibt die Ankunft des „Todesschiffs“, eines Phantom-Schiffs, das neben der Pequod segelt, ohne einen lebenden Menschen an Bord, seine Decks mit Moos bedeckt und seine Takelage verrottet – eine gespenstische Erinnerung an das Schicksal, das der Pequod wartet, falls Ahabs Suche scheitert.
Während der Nachtwache taucht Kapitän Ahab aus der Luke auf und schnappt den charakteristischen Geruch eines lebenden Pottwals in der Seeluft auf. Der Geruch ist für alle an Bord unverkennbar, und nach der Bestätigung der Peilung ändert Ahab den Kurs und bereitet die Verfolgung vor. Bei Tagesanbruch wird das schlanke Kielwasser eines Wals direkt voraus gesichtet – so glatt wie Öl, ähnlich den polierten Spuren einer schnellen Gezeitenströmung. Ahab befiehlt der gesamten Mannschaft, auf die Mastkörbe zu gehen, und obwohl die ersten Meldungen nichts Sichtbares vermelden, lässt er die Stagsegel setzen. Als er nach oben gezogen wird, erspäht er den Wal und ruft: „Da bricht sie auf! Da bricht sie auf!“ Der Wal ist Moby Dick, sein weißer Buckel glänzt in der Morgensonne, und die Jagd beginnt. Die drei Beiboote werden zu Wasser gelassen, Ahabs Boot an der Spitze, und die Mannschaft rudert mit einer Mischung aus Terror und Begeisterung auf den Wal zu. Moby Dick taucht tief ab und zieht Ahabs Boot hinter sich her, und für einen entsetzlichen Moment scheint es, als würde der Wal die gesamte Mannschaft auf den Meeresgrund ziehen, bis die Leine durchgeschnitten wird und das Boot wieder auftaucht, während der Wal in die Tiefen verschwindet. Der erste Tag der Jagd endet in einem Misserfolg, aber Ahab lässt sich nicht entmutigen und erklärt, dass er nicht ruhen wird, bis er den weißen Wal getötet hat.
Der zweite Jagdtag beginnt mit der auf allen drei Mastköpfen eingerichteten Morgendämmerungswache, doch die Mannschaft meldet keine Spur von Moby Dick. Ahab befiehlt, die Segel zu setzen, und besteht darauf, dass der Wal schneller als erwartet gereist ist, aber bald ruhen wird. Melville nutzt diesen Moment, um die außergewöhnlichen Fähigkeiten der Walfangkapitäne von Nantucket zu feiern, Männer, deren angesammelte Erfahrung ihnen eine fast prophetische Fähigkeit verleiht, die Flugbahn eines verfolgenden Wales vorherzusagen, selbst nachdem er aus dem Blickfeld verschwunden ist. Genau wie ein Navigator ein sichtbares Kap nutzt, um einen unsichtbaren Zielort zu kartieren, verwenden diese Jäger ihr Wissen über Walfangverhalten, Meeresströmungen und Windmuster, um ihre Beute über Hunderte von Meilen offenen Ozeans zu verfolgen. Bis Mittag entdecken die Ausgucke einen Blas, und die Beiboote werden wieder zu Wasser gelassen. Diesmal ist die Jagd länger und anstrengender: Der Wal kämpft mit verzweifelter Wut, rammt Stubbs Boot und bringt es fast zum Kentern, bevor er schließlich erneut entkommt und die Mannschaft erschöpft und demoralisiert zurücklässt. Ahab ist jedoch entschlossener denn je und erklärt, dass der Wal erschöpft ist und sie ihn am dritten Tag fangen werden.
Der dritte Tag bricht hell und klar an, während Ahab den Horizont nach Moby Dick absucht. Als der Wal nicht auftaucht, befiehlt Ahab die Verfolgung entlang seiner unsichtbaren Bugwelle, sinniert über die Schönheit des Morgens – eine Welt für Engel gemacht – und gesteht dabei, dass er selbst nie denkt, nur fühlt. In einem für ihn typischen Strom von Reflexionen meditiert er über Wind, Sterblichkeit und seinen eigenen alternden Körper, wendet sich an den Mastkopf wie an einen alten Gefährten, bevor er auf das Deck hinuntersteigt. Während die Beiboote zu Wasser gelassen werden, steigen Haie aus der Tiefe auf, um nach Ahabs Rudern zu schnappen und verfolgen sein Schiff mit räuberischer Absicht. Der Wal wird schließlich gesichtet, und die drei Boote nehmen die Verfolgung auf; Moby Dick bewegt sich schneller als jeder Wal, den die Mannschaft je gesehen hat, sein weißer Buckel schneidet wie eine Klinge durch die Wellen. Ahabs Boot erreicht den Wal zuerst, und er schleudert seinen Harpunen in die Flanke des Tieres, doch die Leine wickelt sich um seinen Hals und zieht ihn ins Meer. Der Wal wendet sich und rammt die Pequod selbst, schlägt ein Loch in den Rumpf, sodass das Schiff in den Wellen versinkt. Während die Pequod sinkt, kämpft die Mannschaft um den Rettungsring, doch nur Ishmael, der Erzähler des Romans, überlebt, klammert sich an den Ring und beobachtet, wie das Schiff, Ahab und die gesamte Mannschaft von genau dem Wal unter die Wellen gezogen werden, den sie gejagt haben – ein einsamer Zeuge der katastrophalen Kosten von Ahabs monomanischer Rachequeste.
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