Los cuatro capítulos que siguen a la aproximación del Pequod al Ecuador forman una oscura meditación sobre la mortalidad, la obsesión y el aislamiento que separa a Ahab tanto de su tripulación como de su propia humanidad. Mientras el barco se acerca a los caladeros, un pavor sobrenatural desciende sobre la guardia cuando escuchan lamentos lastimeros en la oscuridad—gemidos misteriosos que los marineros cristianos llaman sirenas mientras que los arponeros paganos permanecen impertérritos. El viejo manés es el único que entiende estos sonidos como las voces de hombres ahogados, y su advertencia de que los lamentos son una señal de la propia perdición del Pequod es ignorada por el resto de la tripulación. El siguiente capítulo describe la muerte de un joven marinero negro que cae de la jarcia y se ahoga, sin que su cuerpo sea recuperado jamás, y la reacción fría e insensible de Ahab ante la tragedia, que descarta como un sacrificio necesario en el camino hacia su objetivo. El siguiente capítulo presenta al Rachel, un ballenero de Nantucket que ha estado buscando el bote de su hijo perdido durante tres días, y cuyo capitán suplica a Ahab que le ayude en su búsqueda, solo para que Ahab se niegue, declarando que no tiene tiempo que perder en las tragedias de otros hombres. El capítulo final de la sección describe el creciente aislamiento de Ahab: ha prohibido que nadie le hable, y pasa todo su tiempo solo en su camarote, mirando sus cartas y su pierna de marfil, su alma tan oscura e impenetrable como las profundidades del océano que está atravesando.
Al haber llegado a las coordenadas exactas de su tormento, Ahab se convierte en una presencia inquebrantable que satura toda la nave de pavor. Su mirada fija «dominaba desde arriba» a la tripulación como una estrella polar que mantiene su vigilia en la oscuridad ártica, obligando a cada pensamiento y temor a ocultarse en lo más hondo de sus almas. El intercambio habitual de bromas entre Stubb y Starbuck se disuelve; la alegría y la pena, la esperanza y el miedo se pulverizan dentro del «argamasa aprisionada del alma de hierro de Ahab». Los hombres se mueven como autómatas, plenamente conscientes de que el objeto de su búsqueda está ahora al alcance de la mano y de que el enfrentamiento final decidirá si vivirán o morirán. La primera señal de la cacería definitiva llega cuando el sombrero de un marinero sale volando por la borda, un accidente pequeño e intrascendente que Ahab interpreta como un mal presagio y que profundiza en la tripulación la sensación de una fatalidad inminente. El último capítulo de esta sección describe la llegada del «Buque de la Muerte», un navío fantasmal que navega junto al Pequod sin un solo ser vivo a bordo, con sus cubiertas cubiertas de musgo y su aparejo podrido, un recordatorio espectral del destino que aguarda al Pequod si la búsqueda de Ahab fracasa.
Durante la guardia nocturna, el capitán Ahab emerge de la escotilla y capta en el aire marino el olor inconfundible de un cachalote vivo. El olor resulta inconfundible para todos los hombres, y tras confirmar el rumbo, Ahab cambia de dirección y se prepara para la persecución. Al amanecer, la estela esbelta de una ballena es avistada directamente delante—suave como aceite, semejante a las marcas pulidas de una rápida corriente de marea. Ahab ordena a todos los hombres a los topes, y pese a los informes iniciales de que no hay nada visible, ordena izar las alas de mayor. Mientras lo izan a lo alto, avista la ballena y exclama: «¡Allá salta! ¡Allá salta!». La ballena es Moby Dick, su joroba blanca destellando bajo el sol matinal, y la cacería da comienzo. Los tres botes son arriados, el de Ahab en cabeza, y la tripulación rema hacia la ballena con una mezcla de terror y exhilaración. Moby Dick se sumerge a gran profundidad, arrastrando tras de sí el bote de Ahab, y por un momento aterrador parece que la ballena arrastrará a toda la tripulación al fondo del mar, hasta que el cabo es cortado y el bote sale a la superficie, desapareciendo la ballena en las profundidades. El primer día de la cacería termina en fracaso, pero Ahab no se amilana, declarando que no descansará hasta haber matado a la ballena blanca.
El segundo día de la cacería se abre con la guardia del amanecer establecida en los tres topes, y sin embargo la tripulación no informa de señal alguna de Moby Dick. Ahab ordena hacer vela, insistiendo en que la ballena ha viajado más rápido de lo previsto pero que pronto descansará. Melville aprovecha este momento para celebrar la extraordinaria habilidad de los capitanes balleneros de Nantucket, hombres cuya experiencia acumulada les concede una capacidad casi profética de predecir la trayectoria de una ballena perseguida incluso después de que desaparezca de su vista. Así como un navegante utiliza un promontorio visible para trazar el rumbo hacia un destino que no se ve, estos cazadores recurren a su conocimiento del comportamiento de las ballenas, las corrientes oceánicas y los patrones del viento para rastrear a su presa a lo largo de cientos de millas de mar abierto. A mediodía, los vigías avistan un surtidor, y los botes son arriados de nuevo. En esta ocasión, la cacería es más larga y agotadora: la ballena lucha con furia desesperada, embistiendo el bote de Stubb y volcándolo casi por completo, antes de escapar una vez más, dejando a la tripulación exhausta y desmoralizada. Ahab, sin embargo, está más decidido que nunca, declarando que la ballena se está cansando y que la capturarán al tercer día.
El tercer día amanece brillante y claro mientras Ahab escruta el horizonte en busca de Moby Dick. Cuando la ballena no aparece, Ahab ordena perseguir su estela invisible, reflexionando sobre la belleza de la mañana—un mundo hecho para los ángeles—mientras confiesa que él mismo nunca piensa, solo siente. En un torrente característico de reflexiones, medita sobre el viento, la mortalidad y su propio cuerpo envejecido, dirigiéndose al tope como a un viejo compañero antes de descender a la cubierta. Mientras se arrian los botes, los tiburones ascienden desde las profundidades para morder los remos de Ahab, siguiendo su embarcación con intención depredadora. Por fin se avista la ballena, y los tres botes se lanzan en su persecución, avanzando Moby Dick más rápido que cualquier ballena que la tripulación haya visto jamás, su joroba blanca cortando las olas como una hoja de cuchillo. El bote de Ahab alcanza primero a la ballena, y él arroja su arpón al costado del animal, solo para que el cabo se le enrosque en el cuello y lo arrastre al mar. La ballena gira y embiste al propio Pequod, abriendo un boquete en el casco que hace que la nave se hunda entre las olas. Mientras el Pequod se hunde, la tripulación se abalanza hacia el aro salvavidas, pero solo Ismael, el narrador de la novela, sobrevive, aferrándose al aro y observando cómo la nave, Ahab y toda la tripulación son arrastrados bajo las olas por la mismísima ballena que cazaban, único testigo del catastrófico precio de la búsqueda monomaníaca de venganza de Ahab.
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